Metagenomics-driven predictions in Archaea from hydrocarbon-rich Arctic hydrothermal systems: Phylogenetic and metabolic analyses of methane and short-chain alkane-degrading lineages

Abstract

Metan og hydrokarboner er potente klimagasser som produseres og nedbrytes hovedsakelig biotisk. I havet akkumuleres metan og hydrokarboner i sedimenter og hydrotermiske systemer. Nylige metagenomstudier har utvidet mangfoldet av slektslinjer av arker involvert i metan- og hydrokarbonsyklus. De har vist at metabolske moduler for omsetningsreaksjoner i hydrokarbonsyklus er vanlige i arker og kan forekomme i heterotrofe slektslinjer som bestemmer en mixotrofisk livsstil. Ytterligere metagenomstudier kan bidra til å øke forståelsen av den miljømessige rollen mikroorganismer involvert i omsetning av hydrokarboner har. I løpet av det siste tiåret har hydrokarbon-anrikede hydrotermiske systemer blitt oppdaget langs de arktiske midthavsryggene. I dette studiet har fokuset vært å beskrive det fylogenetiske og metabolske mangfoldet av anaerobe hydrokarbonnedbrytende slektslinjer i disse systemene, hovedsakelig ved å analysere genomer rekonstruert fra metagenomdata. Flere nye slektslinjer av anaerobe metanotrofe arker av typen ANME-1, ble identifisert, inkludert en ny familie. To slektslinjer som kunne oksidere kortkjedede hydrokarboner, henholdsvis etan og propan/butan ble også identifisert. Samtlige av slektslinjene benyttet etablerte metabolismeveier for syntrof anaerob oksidasjon av metan og hydrokarboner. Tidligere ubeskrevne funksjonelle forskjeller ble imidlertid identifisert mellom ulike ANME-1. Basert på tidligere funn i terrestriske hydrotermiske systemer, ble potensialet for metanoksidasjon også evaluert i rekonstruerte genomer av Korarchaeia. Korarchaeia fra marine hydrotermiske system, ble funnet å mangle gen for anaerob oksidasjon av metan. De ble i stedet identifisert som fermenterende mikroorganismer med evne til å benytte sukker og aminosyrer. En komplett Wood-Ljungdahl metabolismevei ble identifisert i dypforgrenede slektslinjer av Korarchaeia og gir sannsynligvis grunnlag for homoacetogenese. Totalt sett har denne studien bekreftet at hydrokarbonrike hydrotermiske systemer ved de arktiske midthavsryggene er tilholdssted for slektslinjer med potensial for hydrokarbonnedbrytning og bidrar til å utvide det fylogenetiske og funksjonelle mangfoldet av slektslinjer som bryter ned hydrokarboner i marine hydrotermiske systemer.

Methane and short chain alkanes are potent greenhouse gases generated and degraded mainly biotically. In the ocean, methane and hydrocarbons accumulate in sediments and hydrothermal vents. Recent metagenomic studies have dramatically expanded the diversity of archaeal lineages involved in methane and hydrocarbon cycling. They also have revealed that metabolic modules at the basis of hydrocarbon cycling are relatively conserved and common in Archaea and can occur in heterotrophic lineages determining a mixotrophic lifestyle. Further metagenomic studies can contribute to expand such diversity and describe the environmental role of microorganisms involved in cycling of hydrocarbons. In the last decade, hydrocarbon-enriched hydrothermal vents have been discovered along the Arctic Mid Ocean Ridges (AMOR). This project aimed at identifying lineages of anaerobic hydrocarbon-degraders in these vents and describe their phylogenetic and metabolic diversity, mainly by reconstructing and analyzing metagenome-assembled genomes (MAGs) from various anoxic and actively venting hydrothermal locations. Potential for methane oxidation was also evaluated in MAGs of Korarchaeia since they have been previously proposed as methane oxidizers in terrestrial environments. Overall, several new lineages of anaerobic methanotrophic archaea ANME-1 were identified, including one new family. Two lineages of short-chain alkane oxidizers were found, one an ethane oxidizer and the other a butane/propane oxidizer. All encoded canonical routes for syntrophic anaerobic oxidation of methane and short-chain alkanes. Previously undescribed functional differences were found between ANME-1 lineages. Marine hydrothermal Korarchaeia did not encode genes for anaerobic oxidation of methane. They were instead identified as sugars and amino acids fermenters. Deep-branching lineages of Korarchaeia encoded a complete Wood-Ljungdahl pathway that is likely used reductively as electron sink during fermentation resulting in a homoacetogenic metabolism. Overall, this study confirms that hydrocarbon-rich hydrothermal vents at AMOR host microbial lineages with the potential for degradation of hydrocarbons and contributes to expanding the known phylogenetic and functional diversity of hydrocarbon-degrading lineages in marine hydrothermal systems.