Ecology and genomic diversity of iron-oxidizing bacteria at Arctic deep-sea hydrothermal vents: Lessons from genome-resolved metagenomics and microscopy

Abstract

Jernoksiderende bakterier er globalt utbredt og har betydelig innvirkning på syklusen av jern i miljøet. Imidlertid har få slike bakterier blitt dyrket i laboratoriet og det finnes lite kunnskap om hvordan ulike miljøforhold påvirker bakterienes mangfold og økologi. Tilpasninger og funksjoner til jernoksiderende bakterier i overgangen mellom marine og ferskvannsmiljøer er heller ikke godt utforsket. Denne avhandlingen tar for seg disse kunnskapshullene ved å studere hydrotermiske kilder langs den arktiske midthavsryggen. Ved å kombinere mikroskopi og analyse av rekonstruerte genomer fra disse habitatene ved hjelp av sammenlignende genomikk og fylogeni, avdekker forskningen mangfoldige jernoksiderende Zetaproteobacteria ved de hydrotermiske feltene Trollveggen, Fåvne og Aurora. Totalt ble det identifisert 51 tidligere ukjente arters representative genom av Zetaprotebacteria.

Videre undersøker avhandlingen de miljømessige tilpasningene til jernoksiderende bakterier, og undersøker faktorer som hydrogen, temperatur, saltholdighet, oksygen og tungmetaller. Analyser støtter ideen om at tilgjengeligheten til hydrogen spiller en betydelig rolle i mangfold av Zetaproteobacteria i ulike økologiske nisjer, samt viser at jern- og hydrogenoksiderende representanter for slekten Ghiorsea har et konkurransefortrinn. I tillegg synes slekten Ghiorsea ikke å være alene om å kunne oksidere hydrogen i tillegg til jern. For første gang er representanter for Ghiorsea identifisert som mulige produsenter av rørformede strukturer av jernoksider som dominerer mikrobielle matter på Fåvne. Marine genomer av Gallionella, typisk ferskvannsbakterier, inneholder gener assosiert med osmotoleranse, noe som vitner om deres evne til å takle økte saltinnholdsnivåer. Både Gallionella og Zetaproteobacteria ser ut til å være involvert i jernoksidasjon ved hydrotermiske kilder. Samlet sett utvider dette arbeidet vår forståelse av det genomiske mangfoldet, det metabolske potensialet, økologien og evolusjonen av jernoksiderende bakterier. Disse funnene kan tjene som et utgangspunkt for strategier for å kunne dyrke slike bakterier i laboratoriet. Fremtidige dyrkingsforsøk vil være avgjørende for å bekrefte deres fysiologiske krav og produksjon av jernoksider.

Iron-oxidizing bacteria are globally distributed and significantly impact the cycling of iron in the environment. However, many of these bacteria have not yet been cultivated, leaving gaps in our understanding of how various environmental conditions influence their diversity and ecology. Adaptations and functions of iron-oxidizing bacteria transitioning between marine and freshwater environments are also underexplored. This thesis aims to address these knowledge gaps by studying deep-sea hydrothermal vents along the Arctic Mid-Ocean Ridges. Through combining microscopy and analysis of metagenome-assembled genomes using comparative genomics and phylogenomics, this research uncovers diverse iron-oxidizing Zetaproteobacteria at the Troll Wall, Fåvne, and Aurora vent fields, identifying 51 previously unknown species-representative genomes of Zetaproteobacteria.

Furthermore, the thesis investigates the environmental adaptations of iron-oxidizing bacteria, examining factors such as hydrogen, temperature, salinity, oxygen levels, and heavy metals. Analyses support the idea that hydrogen availability plays a significant role in the ecological niche diversity of Zetaproteobacteria, providing a competitive advantage to iron- and hydrogen-oxidizing representatives of the genus Ghiorsea. Moreover, the potential for utilizing hydrogen in addition to iron may not be exclusive to Ghiorsea. For the first time, representatives of Ghiorsea are identified as possible producers of iron oxyhydroxide sheaths dominating the microbial mats at Fåvne. In this thesis, reconstructed genomes of marine Gallionella, typically freshwater bacteria, were reconstructed and contained genes associated with osmotolerance, indicating their ability to cope with elevated salinity levels. Both Gallionella and Zetaproteobacteria appear to be involved in iron oxidation at hydrothermal vents. Overall, this work expands our understanding of the genomic diversity, metabolic potential, ecology, and evolution of iron-oxidizing bacteria. These findings can serve as a starting point for strategies to cultivate these bacteria. Future cultivation efforts will be instrumental in confirming their physiological requirements and production of iron oxyhydroxide structures.