Systematic revision of Orbiniidae (Annelida)

Abstract

Orbiniidae er en mangfoldig gruppe annelider, som omfatter mer enn 200 beskrevne arter gruppert i 20 slekter. Orbiniider er vanlige og rikelig i bløtbunnssamfunn, og utgjør et viktig ledd i bentiske næringskjeder (inkludert kommersiell sjømat), og blir ofte vurdert i økologisk overvåkning, inkludert som indikatorer for marin forurensning. Til tross for ofte undersøkt i bentiske studier, er orbiniider en av annelidfamiliene med uløst fylogeni og uklar utredning av de fleste slekter. Betydelig uoverensstemmelser gjenstår mellom morfologibaserte system og molekylære studier i Orbiniidae, med de mest artsrike slektene Scoloplos, Leitoscoloplos, Leodamas, Orbinia, Naineris og Phylo gjenvunnet som ikke-monofyletiske i flere molekylære studier. Hovedmålene med denne doktorgradsavhandlingen var (1) å revidere systemet til Orbiniidae basert på fylogenetisk analyser, og (2) å bidra til kunnskapen om orbiniid-mangfold. For å oppnå disse målene ble det utført en omfattende litteraturgjennomgang av systematikken, økologien og artsmangfoldet til Orbiniidae som grunnlag for videre arbeid. En fylogeni av familien Orbiniidae ble rekonstruert ved bruk av «genome skimming» generert av Illumina sekvensering etterfulgt av en analyse av karakterutviklingen ved bruk av en matrise med 18 morfologiske karakterer. Basert på de kombinerte resultatene av de fylogenetiske og karakterutviklings analysene, foreslår vi flere endringer i Orbiniidae-systematikken. Av de fire orbiniide-underfamiliene er det bare Questinae som anses som gyldig, og Microrbiniinae kan være gyldig gitt inkludering av data om artstypen til slektstypen. Den taksonomiske statusen til Methanoaricia dendrobranchiata, det eneste medlemmet av Methanoariciinae, er usikker før inkludering av en høyere representasjon av kjernegenom i analysen. Orbiniinae gjenvinnes som polyfyletisk. Phylo regnes som et juniorsynonym til Orbinia, ettersom begge slektene dannet en enkelt monofyletisk gruppe med høy oppslutning. Det generiske navnet Naineris er begrenset til en klade som inneholder artstypen. De fleste andre Naineris-arter danner en klade sammen med Protoaricia. Det generiske navnet Scoloplos er begrenset til en klade som inkluderer artstypen og flere Leitoscoloplos-arter som anses som juniorsynonymer av Scoloplos. Den taksonomiske statusen til slektene Leitoscoloplos, Leodamas og Orbiniella forblir usikker inntil inkludering av data om typen taxa. Endrede diagnoser for familien Orbiniidae, slektene Orbinia, Naineris sensu stricto og Scoloplos sensu stricto, og klader med foreløpige navn er gitt. Våre data viser at artsmangfoldet til Orbiniidae er sterkt undervurdert, med mange artskomplekser rapportert. To integrative studier fokusert på de dårlig studerte orbiniid-slektene, Orbiniella og Leodamas, ble utført. Studiene rapporterte vidt utbredte Orbiniella petersenae og Leodamas chevalieri artskomplekser inkludert henholdsvis 5 og 10 arter. Begge eksisterende arter ble revidert etter undersøkelse av typematerialet, og artsnavnene ble tildelt bestemte klader med begrenset geografisk utbredelse. Fire arter som er nye for vitenskapen ble formelt beskrevet. Videreutvikling av orbiniidsystemet bør inkludere informasjonen om typen arter som mangler i denne studien, forskjellige Leitoscoloplos-, Leodamas- og Scoloplos-morfotyper, representanter for mindre vanlige slekter, analyse av mitokondriell genrekkefølge og en bedre representasjon av kjernegenomet. Det bør gjøres en spesiell innsats for å beskrive artsmangfoldet ved hjelp av en integrativ tilnærming.

Orbiniidae is a diverse group of annelids, comprising more than 200 described species grouped into 20 genera. Orbiniids are common and abundant in shelf habitats, representing nutritional resources for many types of sealife (including commercial seafood), and are frequently being assessed in ecological monitoring investigations, including as indicators of marine pollution. Despite their common appearance in benthic studies, orbiniids are one of the annelid families with unresolved phylogeny and unclear diagnoses of most genera. Significant incongruence remains between morphology-based system and molecular studies in Orbiniidae, with the most species- rich genera Scoloplos, Leitoscoloplos, Leodamas, Orbinia, Naineris and Phylo recovered as non-monophyletic in several molecular studies. The main goals of this PhD thesis were (1) to revise the system of Orbiniidae based on phylogenetic analysis, and (2) to contribute to the knowledge on orbiniid diversity. To achieve these goals, a comprehensive literature review of the systematics, ecology and species diversity of Orbiniidae was conducted as a baseline for further work. A phylogeny of the family Orbiniidae was reconstructed using genome skimming data generated by the Illumina sequencing followed by an analysis of character evolution using a matrix of 18 morphological characters. Based on the combined results of the phylogenetic and the character evolution analyses, we propose several changes in Orbiniidae systematics. Of the four orbiniid subfamilies, only Questinae is considered valid, and Microrbiniinae may be valid with inclusion of data on the type species of the type genus. The taxonomic status of Methanoaricia dendrobranchiata, the only member of Methanoariciinae, is uncertain until inclusion of a higher representation of nuclear genome in the analysis. Orbiniinae is recovered as polyphyletic. Phylo is considered a junior synonym of Orbinia, as both genera formed a single monophyletic group with high support. The generic name Naineris is restricted to a clade containing the type species. Most of other Naineris species form a clade together with Protoaricia. The generic name Scoloplos is restricted to a clade including the type species and several Leitoscoloplos species which are considered as junior synonyms of Scoloplos. The taxonomic status of the genera Leitoscoloplos, Leodamas and Orbiniella remains uncertain until inclusion of data on the type taxa. Emended diagnoses for the family Orbiniidae, the genera Orbinia, Naineris sensu stricto and Scoloplos sensu stricto, and the clades with provisional names are provided. Our data show that the species diversity of Orbiniidae is highly underestimated, with many species complexes reported. Two integrative studies focused on the poorly studied orbiniid genera, Orbiniella and Leodamas, were conducted. The studies reported widely distributed Orbiniella petersenae and Leodamas chevalieri species complexes including at least 5 and 10 species, respectively. Both existing species were formally re-described after examination of the type materials, and the species names were assigned to particular clades with restricted geographical distributions. Four species new to science were formally described. Further development of orbiniid system should include the information on the type species missing in the present study, different Leitoscoloplos, Leodamas and Scoloplos morphotypes, representatives of less common genera, analysis of the mitochondrial gene order, and a better representation of the nuclear genome. A special effort should be made in describing species diversity using an integrative approach.